Whiting vyrostl na ostrově Martha’s Vineyard na pobřeží Massachusetts. V roce 1931 získal bakalářský titul a v roce 1938 doktorát ze sociologie a antropologie na Yaleově univerzitě. Na Yaleově univerzitě působil až do roku 1947 jako zaměstnanec Yaleova institutu pro lidské vztahy. Po dvou letech na Státní univerzitě v Iowě mu bylo nabídnuto místo na Harvardu na Graduate School of Education. V roce 1963 přešel na katedru sociálních vztahů, kde vyučoval a prováděl výzkum v oblasti antropologie a srovnávacího vývoje dětí.
Společně se svou ženou Beatrice zorganizoval John Whiting studii Six Cultures Study of Socialization, největší a nejobsáhlejší srovnávací studii o výchově a vývoji dětí. V rámci studie byly do šesti míst po celém světě vyslány týmy antropologů s interdisciplinárním vzděláním v oblasti psychologie a vývoje dítěte: Šest studovaných kultur: Nyansongo: komunita Gusii v Keni (Robert A. LeVine a Barbara B. LeVine); Rádžpútové v indickém Chalapuru (Leigh Minturn a John T. Hitchcock); Taira: okinawská vesnice (Thomas W. Maretzki a Hatsumi Maretzki); Mixtecans of Juxtlahuaca, Mexico (Kimball Romney a Romaine Romney); Tarong: Ilocos barrio na Filipínách (William F. Nydegger a Corinne Nydegger); a New Englanders of Orchard Town, USA. (John L. Fischer a Ann Fischerová). Whitingsovi pokračovali v práci na srovnávacím vývoji dětí, a to jak vlastními terénními výzkumy, tak prostřednictvím mnoha studentů a spolupracovníků, po celou dobu své kariéry.
V roce 1973 mu Americká psychologická asociace udělila cenu G. Stanleyho Halla za významný přínos vývojové psychologii. V roce 1978 byl Whiting zvolen prvním prezidentem Společnosti pro psychologickou antropologii. V roce 1982 John a jeho manželka Beatrice (rozená Blythová) Whitingovi získali cenu Americké antropologické asociace za zásluhy. V roce 1989 obdrželi první ocenění Společnosti za přínos v kariéře.